在以摇滚乐为主题的全新一季中，吸血鬼莱斯特（萨姆·里德 饰）在沉睡多年后被现代摇滚乐唤醒，摇身一变成为最前卫的摇滚巨星。他开启了一场火花四溅的跨城巡演，却同时被那些来自狂野叛逆过去的“缪斯”所纠缠。面对这个全然不同的新世界，莱斯特以自述的方式回忆起早年的教育与历险，逐步展现出自己的过去与血族的传承。在这场追溯中，他讲述了充满勇气、向往舞台与掌声的贵族如何被剥夺了本该拥有的光明与美好；他穿越时空四处寻觅同类，探询长年不死的神奇奥秘；他将自己的母亲化为吸血鬼，在寻找马格纳斯的过程中发现历史秘密；他与尼古拉斯、阿曼德之间的爱恨情仇，更交织着神圣与堕落、真善美的对立与交错，使整个故事跌宕起伏、引人入胜。他以此澄清自己的信仰与理念，以及路易斯对他的误会，让观众看到他在黑暗世界中的挣扎。随着乐队人气和明星光环的飙升，莱斯特对吸血鬼和人类的影响力也与日俱增。在吸血鬼人口非自然激增的“大转化”背景下，其他人不得不面对莱斯特带来的全新势力与前所未有的冲击。